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Trabajó en el Traverse Theatre en Edimburgo y la Royal Shakespeare Company antes de comenzar su carrera en cine a mediados de los años 1980.
Sus primeros pasos en el mundo del cine incluyen varios papeles para el director Derek Jarman, así como el papel protagonista de Orlando, la versión cinematográfica de Sally Potter a partir de la novela de Virginia Woolf.
Swinton se hizo popular por un corto período en 1995, cuando apareció como una exposición viviente en la Serpentine Gallery de Londres, Inglaterra. Estuvo expuesta al público durante una semana, dormida o aparentemente dormida, en una caja de cristal, como parte de una de las obras de la artista Cornelia Parker. Al año siguiente, la obra, titulada The Maybe, fue repetida en una galería de Roma. También apareció en el vídeo musical The Box de Orbital.
Más recientemente su carrera se ha enfocado más hacia proyectos de mayores audiencias, incluyendo el papel protagonista de The Deep End (2001). Apareció en Constantine junto a Keanu Reeves, como actriz secundaria en películas como Vanilla Sky con Tom Cruise y The Beach, con Leonardo DiCaprio. Swinton también ha participado en las películas británicas The Statement (2003) y Young Adam (2004) junto a Ewan McGregor, y ha participado como miembro del jurado en el Festival de Cannes de 2004.
En 2005, participó en Las Crónicas de Narnia: El León, la Bruja y el Armario, interpretando el papel de la Bruja Blanca. Así como la adaptación cinematográfica de Thumbsucker de Mike Mills.
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