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Nighy nació en Caterham, Surrey, en 1949 y se formó en teatro en la escuela de actuación de Guildford. Realizó su debut profesional en el teatro en el Watermill Theatre de Newbury y luego siguió ganando experiencia en teatros regionales. En Liverpool creó, junto a Julie Walters y Pete Postlethwaite, una compañía de teatro itinerante que se presentaba en locales de variedades.
Su larga asociación con el trabajo de David Hare comenzó a principios de la década de 1980, cuando fue elegido para Dreams of Leaving, un filme de la cadena BBC, escrito y dirigido por Hare. Su siguiente trabajo juntos fue Map of the World, escrita y dirigida por Hare, en el Royal National Theatre de Londres. Peter Hall, el director artístico del National Theatre, le pidió a Hare que formara una compañía de actores y se convirtió en uno de los miembros fundadores de artistas que incluía entre otros a Anthony Hopkins.
Nighy ha aparecido regularmente en el National Theatre en una sucesión de nuevas obras escritas por los mejores escritores británicos. En el año 1993, protagonizó la ambiciosa producción Arcadia de Tom Stoppard. Siete años más tarde, recibió los aplausos de la crítica y la nominación al mejor actor al prestigioso Premio Laurence Olivier, por su interpretación como el médico psiquiatra Robert Smith en Blue/Orange, escrita por Joe Penhall y dirigida por Roger Michell.
La larga lista de trabajos de Nighy para la pequeña pantalla incluyen prácticamente a todas las grandes series de la televisión británica, pero fue su actuación en The Men's Room (BBC), en 1991, cuando atrajo por primera vez la atención del público general. Luego ganó el BAFTA TV y el Royal Television Society al mejor actor, por su interpretación de un editor de periódico en la serie de culto State of Play. Protagonizó dos películas realizadas para televisión escritas y dirigidas por Stephen Poliakoff: El príncipe perdido (The Lost Prince) y la miniserie La hija de Gideon (Gideon's Daughter), por la que ganó el Globo de Oro. Su interpretación de Lawrence, un inspector de hacienda rejuvenecido por el amor en La chica del café (The Girl in the Café), le supuso otra nominación a los Globos de Oro y el aplauso generalizado de la crítica.
Nighy hizo su debut en el cine a principios de los años 80, cuando apareció en películas como La chica del tambor (The Little Drummer Girl) y otra de las adaptaciones a la pantalla de John le Carré, El jardinero fiel (The Constant Gardener), le hizo ganar el premio al mejor actor de reparto en los British Independent Film Awards de 2005. Pero fue Siempre locos y su interpretación del vocalista de rock envejecido Ray Simms lo que estableció el perfil de Nighy en el cine y le supuso el premio Peter Sellers a la mejor interpretación de comedia, otorgado por el London Evening Standard. Nighy ganó su segundo premio Peter Sellers por su trabajo dándole vida a la inolvidable estrella de pop Billy Mack en Love Actually, una interpretación increíblemente popular que también le supuso el Premio de la Crítica de Londres y el premio BAFTA al mejor actor de reparto.
Otros de sus trabajos en el cine incluyen Underworld, Underworld: Evolution, Shaun of the Dead (Una noche de muerte) y El intruso (Enduring Love). En el año 2003, Nighy ganó cuatro premios a mejor actor de reparto de la Asociación de Críticos de Cine de Los Ángeles, por sus trabajos en AKA, Lawless Heart, El castillo soñado (I Capture The Castle) y Love Actually. También realizó una interpretación estelar como el capitán pirata Davy Jones –mitad calamar, mitad humano- en Piratas del Caribe: el cofre del hombre muerto (Pirates of the Caribbean: Dead Man's Chest) y Piratas del Caribe: en el fin del mundo (Pirates of the Caribbean: At World's End).
En 2010 apareció en la primera parte de la película Harry Potter y las Reliquias de la Muerte como el nuevo Ministro de Magia: Rufus Scrimgeour. Al año siguiente participó en dos películas de animación: Rango (2011) y Arthur Christmas (2011), y por esta última ganó un premio Annie por su doblaje.
En 2011 protagonizó la película Page Eight, dirigido por David Hare y con Rachel Weisz y Michael Gambon. En el 2013 apareció en About Time, una película dramática y también romántica, escrita y dirigida por Richard Curtis y en la que también participaron Domhnall Gleeson, Rachel McAdams, Tom Hollander y Margot Robbie. La historia, con toques de ciencia ficción, es la de un joven con la habilidad especial para viajar en el tiempo que trata de cambiar su pasado con el fin de mejorar su futuro.
Participó en la película The Bookshop, de Isabel Coixet, como Edmund Brundish, junto a Emily Mortimer. El rodaje tuvo lugar en Irlanda del Norte y Barcelona durante el verano de 2016.
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